1.2. ЗАРАЗИХА ПОДСОЛНЕЧНИКОВАЯ – ОПАСНЫЙ ВИД ПАРАЗИТА

Из паразитов рода Заразиховых заразиха подсолнечниковая (Orobache сumana Wallr.) является опасным, тяжелоискореняющимся цветочным паразитом, который отнимает у растения влагу и питательные вещества, существенно снижает его урожайность. Orobache сumana относится к полиморфному виду, насчитываемому в настоящее время ряд рас, названных буквами латинского алфавита: А, B, С, D, E, F, G и H. Они отличаются между собой вирулентностью и агрессивностью к сортам и гибридам подсолнечника, распространенных в Украине.

Заразиха подсолнечниковая отличается от других видов заразихи неветвящимся стеблем высотой до 30 см и более. Orobache сumana – это однолетнее растение с прямостоячим бледно-желтым стеблем, имеет редуцированные листья (желтоватые, чешуйчатые), которые лишены хлорофилла, и характеризуют ее как специализированного паразита. Цветки заразихи пазушные, пятичленные, с двугубым венчиком синего, беловатого или фиолетового цвета, с четырьмя тычинками, которые собраны по несколько десятков в колос или колосовидную метелку.

С точки зрения генетики диплоидных видов О. cumana Wallr., обладает числом хромосом (2n) из 38 и по оценкам, размер генома составляет 1,42 Gb. Заразиха способна к апомиксису – механизму размножения неполовым путем, а также как самоопылению, так и перекрестному опылению, которое осуществляется с помощью мухи-фитомизы – Phytomysa orobanchia и шмелей. Участие в образовании семян перекрестного опыления, вызывающего рекомбинацию генов, самоопыления, приводящего к закреплению новых успешных комбинаций, и апомиксиса, который позволяет получать семена без опыления, способствует к появлению новых рас.

Завязь у заразихи – верхняя, одногнездная. Плод – коробочка, раскрывающаяся двумя или тремя створками и содержащая до 2 тыс. семян и более. Семена мельчайшие, длиной 0,2—0,6 мм, шириной 0,17—0,25 мм, округлые или продолговатые, темно-бурые, с ячеистой поверхностью. Семена заразихи занесены в Книгу рекордов Гиннеса как самые мелкие.

Паразит размножается семенами, которые зимуют в почве и представляют собой основной источник заражения подсолнечника и ряда культурных растений. В одном плоде насчитывается по 1500—2000 и даже 2500 семян, а целое растение формирует до 60000—80000. На одном растении заразихи их может быть до 100 тыс.

Строение семян заразихи уникально во многих отношениях. Зародыш в семени заразихи, так же как и у многих других паразитических растений, недоразвит, не расчленен на корень, стебель и семядоли, а состоит из групп клеток, окруженных запасающей тканью, содержащей питательные вещества, необходимые проростку до тех пор, пока он не присосется к питающему растению. Липиды являются основным материалом для хранения семян. Основными жирными кислотами в липидах семян заразихи являются олеиновая и линолевая кислоты. В сухих семенах паразита также содержится небольшое количество стеариновой и пальмитиновой кислот.

Прорастание семян является узким местом в жизненном цикле заразихи. Для их прорастания необходим химический стимул. Этот стимул обычно происходит от близлежащих корней хозяина. Семена заразихи прорастает, как правило, при наличии корневых выделений подсолнечника.

Паразитарная стратегия паразита обычно успешна благодаря координации ранних стадий развития с химическими сигналами от хозяина. Семена заразихи ощущают растение-хозяина посредством распознавания вторичных метаболитов, высвобождаемых его корнями, которые активируют программу развития, включающую прорастание, рост корешка в направлении корня хозяина, развитие органа прикрепления и создание соединительной ткани, соединяющей сосудистые ткани хозяина и паразита.

Проникновение апикальных клеток проростка заразихи в сосуды является пусковым моментом для их деления и формирования многоклеточного гаусториального органа внутри коровой паренхимы, образования в н?м собственной проводящей системы и развития, так называемого, клубенька снаружи корня.

Апексы проростка паразита проникают непосредственно в клетки коровой паренхимы и достигают ксилемы и флоэмы за счет способности гаусториальных клеток заразихи выделять во внешнюю среду экстрацеллюлярные ферменты, способствующие лизису клеточных стенок корня подсолнечника.

Некоторые соединения вторичного метаболизма были описаны как вещества, обладающие стимулирующей активностью прорастания. Большинство из них относятся к стриголактонам, но также изофлаванонам и сесквитерпеновым лактонам. В основе процесса, вызывающего прорастание семян паразита, лежит рецептор-опосредованный сигнальный механизм, который аналогичен восприятию растительного гормона через рецепторы. Обычно экссудаты одного растения содержат более одного соединения с независимой стимулирующей активностью в отношении прорастания семян паразита. При этом более чем одно соединение может быть специфически распознано заразихой в корневых экссудатах растения.

Для прорастания семян нужна влажность почвы в пределах 70—85%. Они не выдерживают долгого пребывания в насыщенной влагой почве, где быстро теряют всхожесть. При температуре свыше 50 ⁰С семена погибают. Оптимальная температура для прорастания заразихи 16—25 ⁰С. При температуре ниже 10 ⁰С и выше 35 ⁰С семена не прорастают.

Семена заразихи способны прорастать на любой глубине пахотного горизонта под воздействием корневых выделений определенных видов растений-хозяев. Если вблизи семян паразита таких растений нет, то они не прорастают, однако могут сохранять жизнеспособность в течение 8—12 лет. Эта способность сформировалась у них с введением научно-обоснованных севооборотов, в которых подсолнечник возвращаться на прежнее место не ранее, чем через 8 лет.

Число проросших семян заразихи и энергия их прорастания зависят не только от корневых выделений растения-хозяина, но и от целого ряда других условий: от вида питающего растения, его иммунологических свойств и концентрации клеточного сока, от вирулентности паразита и близости его семян к корню подсолнечника, от реакции среды, температуры и влажности почвы и др.

Прорастание, присасывание заразихи к корням питающегося растения и ее начальное развитие происходят скрытно в почве. Под влиянием корневых выделений растения-хозяина семена паразита могут прорастать в почве на несколько миллиметров. При этом из семени выходит слегка извитый росток с булавовидным утолщением на конце, растущий в том направлении, где выше концентрация корневых выделений мигающего растения. Прикоснувшись к корню восприимчивого к заразихе растения, утолщение начинает разрастаться, а остальная часть ростка атрофируется, превращаясь в тонкую ниточку; затем связь с оболочкой семени прерывается.

Находясь в контакте с корнем, апикальные клетки проростка заразихи выделяют клейкое вещество и ферменты, с помощью которых разлагает межклеточный пектин. А высокое осмотическое давление внутри апикальных клеток способствует к их проникновению непосредственно в клетки коровой паренхимы корня подсолнечника пут?м вдавливания и разрушения клеточной стенки.

Возникшее утолщение на корне растения-хозяина покрывается бугорками, придающими ему вид звездочки. Один из гаусториев, раздвигая клетки паренхимы коры корня, внедряется в нее и доходит до ксилемы. Трахеиды, развивающиеся внутри гаустория, сливаются с проводящими элементами растения-хозяина в единое целое настолько, что между ними трудно бывает найти границу. На противоположном конце заразихи образуется почка, покрытая многочисленными чешуйками, превращающимися позднее в видоизмененные листья. Почка развивается в цветоносный стебель, выносящий соцветие на поверхность почвы.

Прорастание семян заразихи, разбросанных в почве, ее присасывание и развитие происходят постепенно по мере роста корневой системы питающего растения. Поэтому на корнях одного растения-хозяина можно наблюдать все фазы формирования паразита; от прорастания семян до созревания коробочек. От момента прорастания семян заразихи до появления ее растений на поверхности почвы проходит не менее 1,5—2 месяцев.

Жизненный цикл заразихи состоит из нескольких этапов: от прорастания семян до цветения и формирования семян. Этот процесс может быть условно разделен на четыре периода. На первом этапе прорастание семян O. cumana индуцируется хозяином. Прорастание является одним из наиболее изученных этапов жизненного цикла заразихи. Молекулы веществ, секретируемые корневой системой хозяина, играют главную роль в индукции прорастания паразита. Известно, что два основных типа соединений, выделяемых корнями подсолнечника, вызывают прорастание семян О. cumana: стриголактоны и сесквитерпеновые лактоны. Прорастание семян сопровождается второй стадией, на которой происходит закрепление паразита на корне подсолнечника. Проникновение и установление сосудистых связей между паразитом и хозяином достигается посредством гаустории, формирующейся на кончике корешка O. cumana. После сосудистого соединения заразиха начинает вырабатывать флоэмный поток, действуя как сильный приемник питательных веществ. На третьем этапе орган накопления питательных веществ, называемый почкой, быстро развивается в точке прикрепления, из которого в конечном итоге вырастет подземный побег. Последняя стадия – это наземная стадия 4, которая начинается с появления O. cumana из земли и заканчивается цветением, формированием и рассеиванием семян.

Из-за отсутствия в листьях хлорофилла заразиха вынуждена получать питательные вещества из других растений с помощью гаусторий – органа, уникального для паразитических растений, через который паразит отводит воду и питательные вещества от хозяина.

Предполагают, что возникновение паразитизма у растений основано на двух основных механизмах. Первый механизм рассматривает поразительное морфологическое сходство между некоторыми паразитическими растениями с гаусториями, корневыми клубеньками и корневыми галлами. При этом паразиты могли эволюционировать благодаря эндофитной ассоциации или горизонтальной передаче генов от бактерий или других микроорганизмов, которые могут придавать паразитарную способность. Второй механизм, названный эндогенным путем, заключается в том, что паразитические функции могли развиться от генов растений, кодирующих непаразитарные функции. Эти механизмы не обязательно являются взаимоисключающими, и оба они могли иметь важное значение для развития паразитизма.

Эволюция от автотрофного к гетеротрофному способу питания привела к сокращению основных вегетативных органов заразихи в сторону рудиментарных вариантов, нефункциональных для автотрофов. При этом корневая система у зрелых растений паразита видоизменилась в гаустории, а их листья уменьшились до небольших бесхлорофилльных чешуек.

Гаустории – это ключевая особенность паразитизма растений, которая независимо развивается у покрытосеменных растений. Эти органы позволяют заразихе заражать подсолнечник с помощью последовательных функций, сначала как органа, связывающего хозяина, а затем как инвазивного органа в отношении сосудистой системы хозяина, где устанавливается непрерывность сосудов, позволяющая паразиту забирать воду и питательные вещества из растения.

Гаустории паразитных растений переносят воду, элементы питания (в том числе азот) и часто органические питательные вещества. Массовый отток воды и растворенных питательных веществ из сосудистой системы подсолнечника достигается заразихой путем поддержания более низкого водного потенциала по отношению к хозяину. В связи с этим паразиту присущ более высокий показатель транспирации, поддержанию которого способствует дополнительный механизм открытия устьиц. Так, показатели транспирации у патогена может быть в десять раз выше, чем у растения-хозяина.

С другой стороны, растения заразихи имеют низкой водный потенциал даже тогда, когда подсолнечник подвергается водному стрессу. Содержание сахара, накопленного в гаусториях паразита, колеблется в 6—8 раз выше, чем у их растений-хозяев. Способность гаусторий эффективно передавать ресурсы подсолнечника приводит к значительной потере его урожайности.

Гаустории развиваются и увеличиваются вместе с утолщением стебля хозяина благодаря наличию интеркалярной меристемы, активность которой синхронизирована с активностью меристемы патогена. Таким образом, развитая сеть (эндофитная система) паразита является жизнеспособной довольно долго – на протяжении всего периода вегетации подсолнечника. Развитие эндофитной системы начинается после формирования сосущих гаусторий, первые побеги возникают в месте инфицирования.

Типичным для заразихи является развитие боковых побегов из дополнительных почек с интеркалярных меристем вдоль сосущих гаусторий, которые длительное время остаются жизнеспособными. Интеркалярная меристема у паразита представляет собой активно растущие меристематические участки, расположенные большей частью в нижней части эмбрионального побега, где интенсивно протекают процессы дифференциации тканей, выделяются поперечные пояски недифференцированной меристемы, которая получила название вставочной. Она относится к верхушечным меристемам (следовательно, по происхождению является первичной), клетки которых надолго задерживаются в эмбриональном состоянии среди специализированных тканей. Переход её в деятельное состояние может быть сильно отделён по времени от периода эмбрионального роста побега. В связи с этим интеркалярные меристемы у заразихи часто называют остаточными.

Деятельность этих меристем обусловливает рост органа в длину после прекращения верхушечного роста (интеркалярный рост). Такой рост часто связан с фазой выноса цветоноса на уже сложившемся растении. Участки интеркалярной меристемы имеются также в редуцированных листочках паразита, их деятельность обеспечивает увеличение размеров видоизмененных листочков после выхода их из почки.

В O. cumana известен эндогенный и экзогенный тип образования побега. Первый тип формирования цветоноса связан с закладкой меристемы непосредственно в клубеньке. Этот путь развития считается основным результатом эволюции паразитизма в семействе Orobanchaceae.

В большей части проростков заразихи наблюдается второй тип образования стебля, когда эпикотилярная зона редуцированного зародыша, выполнив гаусториальную функцию в эндосперме, не отмирает, а развивается в апекс побега. Из нее в дальнейшем вырастает одиночный стебель. Экзогенное формирования апекса побега обусловлено адаптацией к паразитизму на однолетних (главным образом, культурных) растениях-хозяина, что требует существенного сокращения времени для развития плодоносящихся побегов.

Известно, что Orobache сumana вид—полифаг, которому свойственны резкие различия морфологических признаков при развитии на разных видах растений-хозяев. Четко выраженная изменчивость морфологических признаков у видов-полифагов отражает их способность к освоению новых, часто систематически весьма разнородных видов растений.

Разнообразие морфологических признаков у заразихи наблюдается часто на одном и том же хозяине-подсолнечнике. Встречаются соцветия как с рыхло расставленными, так и с плотно расположенными цветками. Причем, такое разнообразие часто обнаруживается на одном и том же растении-хозяине. Кроме того, довольно часто наблюдается явление, когда цветки располагаются на всем стебле и даже ниже уровня почвы. Хотя обычно нижняя треть стебля лишена их.

Считается, что на современном этапе развития клубенька Orobache сumana Wallr в нем заметны изменения, способствующие сокращению сроков развития вторичных плодущих побегов и увеличению семенной продуктивности в целом. Это свидетельствуют о широкой адаптационной изменчивости паразита, способствующей сохранению и увеличению семенной продуктивности в быстро меняющихся условиях среды обитания.