Эволюция рисунков окраски млекопитающих: полосы и пятна

До сих пор я приводил примеры эволюции основной "фоновой" окраски шерсти или оперения животных. Мы увидели, что появление в эволюции полностью черной, белой, рыжей или желтой окраски связано с мутациями генов, вовлеченных в синтез пигментов, чаще всего с мутациями гена MC1R. Однако мех и перья в природных популяциях зверей и птиц часто окрашены двумя или сразу несколькими цветами, которые складываются в характерный узор. Это означает, что "гены пигментации" экспрессируются по-разному в участках тела, окрашенных в разные цвета. Для избирательной экспрессии генов в конкретных участках тела необходимы переключатели, контролирующие экспрессию "генов пигментации" и определяющие пространственную структуру окрашивания.

Мы пока еще мало знаем о работе таких переключателей в организме млекопитающих. Очень часто бывает, что спина и бока животного окрашены в бурый, черный или коричневый цвет, а грудь и живот светлые. Именно такую схему окраски имеют, к примеру, домовые мыши. Ген Agouti играет центральную роль в создании различий окраски спины и брюха. У этого гена есть особый переключатель, который регулирует его экспрессию в волосяных фолликулах на груди и животе. Поскольку белок Agouti ингибирует активность MC1R, окраска шерсти на животе оказывается более светлой.

Итак, мы кое-что знаем о формировании одноцветной и двухцветной окраски шерсти млекопитающих, но что мы можем сказать о более сложном цветовом рисунке, таком как полосы на теле зебры? В одном из моих самых любимых очерков Стивен Гулд задался вопросом: "Зебра — это белое животное с черными полосками или черное животное с белыми полосками?". Многие пытались решить эту задачку из естественной истории. Теперь большинство специалистов склоняется к версии, что зебра — это черное животное с белыми полосками. Но прежде чем встать на чью-либо сторону, давайте попробуем ответить на другой вопрос: откуда у зебры взялись полоски?

Честно говоря, в отличие от всех других вопросов, на этот вопрос прямого ответа у меня нет. Насколько я знаю, никто не занимался эмбриологией зебры. Но мы можем попытаться сложить целостную картину, используя фрагменты информации, полученной при изучении развития других животных. Это данные о том, как развиваются у эмбрионов клетки, синтезирующие меланин, о мутантных вариантах окраски у мышей, лошадей и других млекопитающих, о том, как выглядят гибриды от скрещивания зебры и лошади, а также о межвидовой и внутривидовой изменчивости полосатого рисунка у разных видов зебр.

Чтобы понять, как образуются полосы, очень важно понимать, как дифференцируются пигментные клетки — меланоциты, которые окрашивают эти полосы. Меланоциты развиваются из клеток-предшественников, дифференцирующихся в так называемом нервном гребне, расположенном вблизи нервной трубки эмбриона. Эти предшественники, меланобласты, покидают нервный гребень и мигрируют по определенным траекториям, которые ориентированы более-менее перпендикулярно по отношению к спинному мозгу. Траектории мигрирующих клеток, по-видимому, задаются специфическими направляющими сигналами. Поскольку эти траектории начинаются в верхней части спины, то груди и живота клетки достигают уже в конце своего пути. Очевидно, что при мутациях, замедляющих или останавливающих миграцию клеток, эти области остаются белыми. Именно с этим связано появление белых пятен на теле лошадей, белого воротничка у собак и белого живота у кошек.

Таким образом, черные полосы зебры соответствуют участкам, которых достигли меланобласты. Однако вопрос о происхождении белых полос остается открытым: либо в них нет меланоцитов (меланобласты сюда не дошли или дошли, но потом погибли), либо меланоциты есть, но в них нарушен процесс синтеза пигмента. Но в чем бы ни заключалась разница между черными и белыми полосами (нарушение миграции меланобластов, гибель клеток или ингибирование синтеза меланина), любой из этих механизмов формирования полос должен регулироваться с помощью специфического процесса. Например, нам известно множество сигнальных молекул, экспрессирующихся полосами в нервной трубке и сомитах позвоночных животных. Если миграция меланобластов направляется или задерживается какими-то из этих молекул, получается полосатый рисунок. Аналогичным образом, если ингибитор синтеза меланина экспрессируется в коже или волосяных фолликулах полосами, это тоже может приводить к образованию белых полос. Поскольку живот у зебр обычно белый, мне кажется более вероятным, что белые полосы на теле зебры соответствуют участкам, где нет меланоцитов. Но даже если моя догадка верна, причин отсутствия меланоцитов может быть несколько, так что точный механизм появления полос у зебры остается неизвестным.

И все же как разрисована зебра — черным по белому или белым по черному? Есть еще одна любопытная деталь, которая может подсказать ответ. Очень редко встречаются зебры, у которых вместо белых полос на теле белые пятна. Именно этого можно было бы ожидать, если бы цвет зебры "по умолчанию" был черным. Но лично мне не кажется, что у зебры должна обязательно существовать какая-то окраска "по умолчанию". Более того, в марте 2004 г. кенийский Центр изучения дикой природы сообщил о рождении совершенно белого детеныша зебры. Если говорить о процессе развития, то и черные, и белые полосы активно "рисуются" на теле зебры. Я предпочитаю воспринимать зебру как животное с черными и белыми полосками.

Миграция меланобластов из нервного гребня в направлении от спинного мозга говорит о том, что потенциальная возможность формирования полосатого рисунка изначально заложена в механизме развития. У животных, обычно имеющих однотонную окраску, таких как лошади или мыши, мутации могут приводить к появлению полос. Более того, при разведении лошадей и ослов нередко появляются особи с частично полосатым (тигровым) рисунком. Еще Дарвин в "Происхождении видов" обращал внимание на полосатых лошадей, ослов и их гибриды. Гибрид лошади и зебры можно получить путем спаривания жеребца зебры с кобылой. Потомство обычно бывает полосатым, однако если кобыла была светлой, черные полосы проступают только на темноокрашенных участках тела детенышей. Это возможно в том случае, если ген, обуславливающий белую окраску, воздействует на миграцию меланобластов таким образом, что полосы появляются лишь там, куда меланобласты все-таки попали. Возможно, еще более удивительным является тот факт, что гибрид лошади и зебры обычно имеет больше полос, чем зебра-родитель.

Джонатан Бард обратил внимание на эту особенность, а также на различия в числе полос у трех ныне живущих видов зебр, и предложил интересную модель развития окраски зебры. Он отметил, что у зебр Греви около восьмидесяти полос, у горных зебр — около сорока трех, а у обычных — от двадцати пяти до тридцати. Бард предположил, что это различие связано с тем, что миграция меланоцитов в ходе развития эмбриона начинается у этих видов в разное время. У зебр с меньшим числом полос эти полосы шире, а у зебр с большим числом полос — уже. По мнению Барда, такое соотношение можно объяснить тем, что образование полос происходит в определенных точках эмбриона, разделенных равными интервалами (около 0,4 мм), но в разное время у разных видов (рис. 9.8). Чем раньше начинают формироваться полосы, тем они шире и тем их меньше. Напротив, чем позднее начинают возникать полосы, тем они уже и тем большее число полос помещается на теле животного. Таким образом, большее число полос у гибридов лошади и зебры может быть связано с более поздним началом образования полос у гибрида по сравнению с чистокровными зебрами (это вполне резонное предположение, поскольку гибриды действительно часто развиваются чуть медленнее, чем чистые виды).

Рис. 9.8. Модель Джонатана Барда, описывающая образование разного количества полос у разных видов зебр. Бард предположил, что разное число и разная ширина полос у обычной зебры, горной зебры и зебры Греви (А В и С соответственно) объясняются тем, что полосы образуются через одинаковые интервалы (примерно через 20 клеток), но в разное время. Рисунок Лианн Олдс, из J. В. Bard, Journal of Zoology 83 (1977): 527. с изм.

В модели Барда крайне важно, что полосы начинают формироваться еще на стадии раннего эмбриона, за шесть месяцев до того, как начинается пигментация меха. Это очень важный момент в формировании рисунка у крупных животных. Процесс разметки будущего рисунка может осуществляться только на небольших расстояниях, позволяющих клеткам обмениваться информацией. Расстояния между полосами на теле взрослого и даже новорожденного животного слишком велики, чтобы клетки могли передавать сигнал от одной полосы к другой. Общая схема рисунка на теле животного закладывается очень рано; пока эмбрион растет, все эти до поры невидимые элементы рисунка уже находятся на своих местах.

Если различия в количестве полос действительно связаны с тем, что у разных видов они закладываются в разное время, это, в свою очередь, должно объясняться временным сдвигом активации генов, регулирующих миграцию меланобластов. Сдвиг во времени — это результат регуляторных изменений, так что различие в количестве полос должно быть связано с эволюционными изменениями генетических переключателей, контролирующих временные и пространственные закономерности миграции меланобластов.

А что можно сказать об образовании пятен? Как бы я ни хотел •рассказать вам о том, откуда взялись пятна у леопарда, надежных данных об этом еще меньше, чем об образовании полос (я говорю о млекопитающих).

Больше известно о том, как сложный узор, состоящий из черных пятен и полос, формируется у насекомых. Эта тема была особенно интересна сотрудникам моей лаборатории. Например, тела и части тел различных видов дрозофил имеют множество вариантов темной окраски. Черный пигмент у насекомых — это тот же меланин. У Drosophila melanogaster брюшко и грудь окрашены темным, щетинки на теле очень темные, а крылья обычно светлые.

У других видов черный пигмент может быть распределен по всему телу или сосредоточен в отдельных участках. У самцов вида D. biarmipes на концах крыльев имеются хорошо заметные темные пятна (рис. 9.9). Эти пятна играют важную роль в процессе ухаживания: самец прогуливается перед самкой, расправляя крылья так, чтобы она разглядела пятна, — и, судя по всему, это работает. Что ж, на вкус и цвет, как говорится…

Рис. 9.9. Пятна на крыльях дрозофил. У видов, обладающих пятнами, они играют важную роль в процессе ухаживания. Различие между видами определяется характером экспрессии генов пигментации. Фотография Николаса Гомпела.

У видов, не имеющих пятен, во всех клетках крыльев образуется небольшое количества белка, обеспечивающего черное окрашивание. Однако в тех клетках на крыльях D. biarmipes, которые позднее образуют пятна, этого белка вырабатывается намного больше. Мы считаем, что это различие связано с эволюционными изменениями переключателя, контролирующего экспрессию данного белка в крыльях дрозофилы. Гены пигментации имеют переключатели, которые контролируют их экспрессию в разных частях тела. Независимость этих переключателей позволяет изменять рисунок одной части тела, не затрагивая другие. На основании тех данных, которые мы получили при изучении дрозофил, я готов предположить, что у птиц, млекопитающих, рыб, змей и других животных также эволюционировали переключатели, контролирующие их "гены окраски", и что разнообразие рисунков и окраски этих животных в значительной степени объясняется эволюционными изменениями этих переключателей.