Как бабочки меняют свои пятна

Когда леопард из сказки Киплинга получил свои пятна, он был очень доволен и ничего больше не хотел менять. Но с бабочками дело обстоит иначе, и в ходе эволюции пятна на их крыльях изменялись много-много раз. Это становится заметно, если посмотреть на бабочек разных видов, но я хочу начать с рассказа о бабочках из Малави, которые всякий раз меняют окраску при смене сезона.

Все, что мне было известно о бабочке Bicyclus anynana, мне рассказали Пол Брейкфилд и его студенты из университета города Лейден в Нидерландах, а также Верной Френч из Эдинбургского университета. Пол на протяжении многих лет изучал этих удивительных бабочек как в природе, в Малави, так и в гигантской популяции, которую он держит в своей лаборатории в Лейдене.

Дикие популяции В. anynana адаптировались к выраженным сезонным изменениям климата, научившись изменять рисунок на своих крыльях. В сезон дождей, когда вокруг много зеленой листвы, на крыльях бабочек появляются заметные пятна-глазки, которые помогают бабочкам избежать нападения птиц и ящериц (вкладка 8f слева). Но в сезон засухи, когда листья увядают и опавшая листва коричневого цвета, бабочки ведут менее активный образ жизни и крупные пятна-глазки на их крыльях становятся прекрасными мишенями на коричневом фоне, словно призывая: "Я здесь, съешь меня!". Поэтому, когда наступает похолодание и прекращаются дожди, гусеницы и куколки из последних кладок ощущают эти перемены, и новые бабочки появляются на свет почти без пятен, а лишь с маленькими крапинками на тех местах, где они должны были быть (вкладка 8f справа). Эти скучные коричневые бабочки прячутся в опавшей листве и ожидают окончания засухи и возвращения сезона дождей, когда они начнут спариваться. А у их потомства, подрастающего в теплом и влажном климате, на крыльях образуются яркие пятна, которые защищают их при более активном образе жизни.

Способность бабочек к адаптации — не сказка Киплинга. Пол и его студенты выпустили бабочек с крупными пятнами на крыльях на волю в период засухи и обнаружили, что их съедают гораздо чаще, чем их невзрачных коричневых родственников, так что в дикой природе работа отбора очевидна. В лабораторных условиях выращивание бабочек при разной температуре позволяет воспроизвести формы, наблюдающиеся в природе. Так, при температуре около 23°С развивается форма, характерная для влажного сезона, а при температуре около 17°С — форма засушливого сезона. Меняя температуру на разных стадиях развития бабочек, Пол и его сотрудники определили, что критическим периодом, определяющим размер пятен на крыльях, является стадия поздней гусеницы.

Когда мой студент Дэвид Кейс изучал экспрессию гена Distal-less у гусениц В. anynana при разной температуре, он обнаружил точное соответствие между температурой, количеством клеток, синтезирующих белок Distal-less, и размером пятен на крыльях взрослых бабочек. При низкой температуре белок Distal-less синтезировался в небольшом количестве клеток, тогда как при повышении температуры количество клеток, производящих белок Distal-less, значительно возрастало. У этого вида бабочек переключатель гена Distal-less, работающий в пятнах-глазках, функционирует по-разному при разной температуре. Мы не думаем, что переключатель способен напрямую воспринимать изменение температуры; скорее всего дело в том, что смена сезонов и температуры влияет на уровень образования в теле гусеницы некоторых гормонов. У насекомых, как и у нас с вами, гормоны регулируют стадии развития и дифференцировку многих тканей. Но в конечном итоге действие гормонов опосредовано генетическими переключателями. В переключателе гена Distal-less в крыльях В. anynana эволюционировала сигнатурная последовательность, реагирующая на присутствие гормона, что и позволило этому переключателю ощущать изменение внешних условий.

Способность контролировать появление пятен в ответ на изменение внешних условий — всего лишь один из множества примеров того, как развитие и форма изменяются под действием естественного отбора. В ходе эволюции бабочек возникли самые разные варианты окраски и узора крыльев. Например, только к одному роду Bicyclus принадлежат восемьдесят видов, различающихся по размеру, форме, расположению и иногда даже по количеству пятен-глазков. Это означает, что эволюция узора на крыльях бабочек происходит сравнительно "легко". В эволюции этого признака больше степеней свободы, чем в эволюции других структур. Причина этой гибкости, возможно, в том, что генетическая регуляция создания узора допускает мутации, которые затрагивают только этот узор и не влияют на другие структуры тела. Эволюцию бабочек и правда можно назвать "случайностью, пойманной за крыло".

Понять ход эволюции узора на крыльях нам поможет анализ его изменчивости у лабораторных и диких бабочек. Пол Брейкфилд и его коллеги обнаружили удивительных бабочек-мутантов с разными вариантами глазков на крыльях. У этих мутантов все остальные структуры тела остались без изменений. Поскольку данные мутации касаются только узора, но не затрагивают структуру крыла, они могут сохраняться в природе. Одна из таких мутаций, названная Spotty, приводит к появлению четырех пятен на передних крыльях вместо привычных двух (вкладка 8g справа). У родственного вида В. safitza, обитающего в дикой природе, часто встречается вариант с четырьмя пятнами на крыльях. Таким образом, можно легко себе представить эволюцию числа пятен на крыльях в этой группе бабочек. Кроме того, Пол обнаружил мутантов с изменениями цветовой схемы узора, размера и формы пятен (вкладка 8h). Интересно, что различия между бабочкой-мутантом и бабочкой дикого типа[9] в этих случаях напоминали различия между близкородственными видами.

Другой способ изучения эволюции узора на крыльях состоит в имитации естественного отбора в лабораторных экспериментах по селективному скрещиванию. В этих исследованиях Пол и его студенты, играя роль птиц или ящериц, определяли судьбу бабочек с пятнами разного размера. В любой популяции бабочек существует небольшая изменчивость размера пятен. Эта изменчивость может быть основой естественного отбора в дикой природе или искусственного отбора в лабораторном эксперименте. В лаборатории Пола начали работу по созданию двух линий бабочек. В первой линии, содержавшейся при низкой температуре, отбирали особей с самыми крупными пятнами и позволяли им скрещиваться между собой. Во второй линии, содержавшейся при более высокой температуре, отбирали бабочек с самыми маленькими пятнами. Примерно через двадцать поколений такого отбора были получены популяции бабочек, которые при любой температуре имели либо крупные, либо мелкие пятна (вкладка 8i).

Что же произошло в ходе эксперимента? Из исходной популяции, где изменчивость размера пятен была основана на генетической изменчивости, были отобраны бабочки с самыми крупными и с самыми мелкими пятнами. Это привело к образованию двух популяций, различающихся по морфологическим и генетическим признакам. По сути, в природе происходит тот же самый процесс, только продолжается он значительно дольше, чем в лабораторных условиях.

Эти исследования способности пятен на крыльях Bicyclus изменяться под действием отбора позволили обнаружить возможные пути эволюции окраски крыльев бабочек и оценить ту огромную работу, которую проделали бабочки. Другие виды бабочек также добились невероятного разнообразия размера, числа и цветовой схемы пятен. В основе этого разнообразия должно лежать разнообразие программ развития. Обнаружение экспрессии белков Distal-less, Engrailed и Spalt в пятнах-глазках позволило нам понять, как у разных видов эволюционировало такое количество вариантов пятен-глазков.

Наиболее очевидное различие между видами заключается в количестве глазков. Эволюция числа центров экспрессии гена Distal-less в крыловых дисках гусеницы в точности соответствует эволюции числа глазков на крыльях бабочки. Это говорит о том, что у разных видов произошли разные эволюционные изменения в регуляции этого гена, и показывает, как появление одного эволюционного новшества (пятен на крыльях) приводит к дальнейшему расширению разнообразия узора крыльев. В ходе эволюции появились бабочки с большим или меньшим количеством пятен, с пятнами разного размера или, как в случае В. anynana, с сезонным изменением рисунка. Скорее всего, эти изменения регуляции экспрессии Distal-less произошли в результате изменения сигнатурных последовательностей переключателя этого гена, работающего в пятнах-глазках (рис. 8.8).

Рис. 8.8. Модификации переключателя гена Distal-less в пятнах на крыльях бабочек объясняют вариации числа и формы пятен. Эволюция числа (S' и S") и размера (S''') пятен-глазков связана с изменениями переключателей. Рисунок Лианн Олдс.

8f Сезонные формы африканской бабочки Bicyclus anynana: слева показано заднее крыло бабочки сезона дождей, а справа — крыло бабочки засушливого сезона (на крыле вместо пятен-глазков видны лишь мелкие крапинки).

8g Мутация Spotty приводит к формированию дополнительных пятен-глазков на передних крыльях бабочки.

8h Мутантные бабочки с более крупными, аномально расположенными или аномально окрашенными пятнами. Фотографии предоставлены Полом Брейкфилдом, Университет Лейдена.

8i Результаты отбора бабочек Bicyclus anynana на большие и маленькие пятна на крыльях: верхний ряд — бабочки сезона засухи и сезона дождей; средний ряд — бабочки из линии, отбиравшейся на маленькие пятна, выращенные при температурах сезона засухи и сезона дождей; нижний ряд — бабочки из линии, отбиравшейся на большие пятна, выращенные при температурах сезона засухи и сезона дождей. Фотография предоставлена Полом Брейкфилдом, Университет Лейдена.